Diplômée de la Brown University et de la Juilliard School, Laura Linney complète sa formation de comédienne à l'Ecole de Théâtre de Moscou. Elle se produit ensuite dans les pièces Beggars in the house of plenty de John Patrick Shanley et Sight unseen, qui lui vaut le Theatre World Award et une citation au Drama Desk. Laura Linney décroche son premier rôle au cinéma, celui d'une jeune institutrice dans Lorenzo de George Miller en 1992, mais le grand public la découvre véritablement en 1995 et 1996 grâce à Congo de Frank Marshall, où elle interprète une exploratrice, et Peur primale de Gregory Hoblit, dont elle partage l'affiche, en avocate de la partie civile, avec Richard Gere.Dès lors, elle s'impose dans des rôles de jeune femme indépendante, sereine et sympathique. Impressionné par sa prestation dans Peur primale, Clint Eastwood l'engage pour être sa fille dans Les Pleins pouvoirs en 1997. Les deux comédiens seront amenés à se retrouver sur le tournage de Mystic river en 2003. Sa prestation d'épouse stressée de Jim Carrey dans The Truman Show de Peter Weir lui vaut par ailleurs une nomination au Blockbuster Entertainment Award. Laura Linney est également récompensée par les associations New York Film Critics, National Society of Film Critics et Toronto Film Critics pour sa performance d'actrice dans Tu peux compter sur moi (2000), un drame intimiste de Kenneth Lonergan.Second rôle féminin incontournable, elle change d'époque pour jouer dans Chez les heureux du monde (id.), l'adaptation cinématographique du roman d'Edith Wharton, dont l'action se déroule au début du XXe siècle, et donne à nouveau la réplique à Richard Gere dans La Prophétie des ombres (2002), un film fantastique de Mark Pellington. En 2003, Laura Linney incarne, aux côtés de Kevin Spacey, une militante contre la peine de mort dans La Vie de David Gale d'Alan Parker. Enchaînant les tournages avec une régularité exemplaire, elle fait preuve d'un grand romantisme pour intégrer le prestigieux casting de Love actually (2003) et camper la femme du Dr Kinsey (2004), alias Liam Neeson ou de Jeff Daniels dans Les Berkman se séparent (2006) ou encore de Gabriel Byrne dans Jindabyne, Australie (2007), sans oublier sa prestation délicieuse de narcissisme dans la comédie Le Journal d'une baby-sitter (2008).
En 2007, elle s'essaye au film d'espionnage avec Agent double, puis partage avec Philip Seymour Hoffman l'affiche de La Famille Savage (2008), une dramédie familiale où le frère et la sœur doivent s'occuper de leur père vieillissant.
On la retrouve en 2013 en cousine du président Roosevelt dans Week-end Royal, ainsi que dans Sympathy for Delicious, comédie rock aux accents surnaturels emmenée par Christopher Thornton.
