Fils de journaliste, Jonathan Nossiter grandit en France, en Angleterre, en Italie, en Grèce et en Inde. Sa formation inclut des études de peinture aux Beaux-Arts de Paris et à l'Art Institute de San Francisco, des études de grec ancien à Dartmouth College et une période d'assistanat dans le théâtre anglais. Diplômé sommelier à New York, il crée des cartes de vins et entraîne le personnel de nombreux restaurants.Côté cinéma, Jonathan Nossiter réalise en 1990 Resident alien, une comédie mélangeant documentaire et fiction sur la fin de la vie de bohème à Manhattan. Il attend sept ans avant de mettre en scène Sunday (1997), une histoire d'amour fondée sur un quiproquo et lauréate du Grand Prix du Festival de Sundance. Après le téléfilm Searching for Arthur, le cinéaste dirige Charlotte Rampling et Stellan Skarsgard dans Signs & wonders, un thriller psychologique tourné en Grèce et présenté en compétition au Festival de Berlin 2000. À la suite de quoi Jonathan Nossiter décide de voyager sur les trois continents pendant un an et demi pour dresser un état des lieux du monde viticole dans Mondovino. Avec Fahrenheit 9/11, ce documentaire est le deuxième de la sélection officielle à concourir pour la Palme d'Or au Festival de Cannes 2004.
Il revient en 2020 au cinéma avec un drame de science-fiction intitulé Last Words avec Nick Nolte, Charlotte Rampling, Stellan Skarsgård, Alba Rohrwacher et Valeria Golino. Le film a reçu un label du Festival de Cannes 2020 et est présenté en compétition au Festival de Deauville.