Enfant de St Paul dans le Minnesota, John Erick Dowdle étudie à l'université de l'Iowa avant de se former au département Production Cinéma & Télévision de la Tisch School of the Arts de la New York University.
Il écrit et réalise son premier film FULL MOON RISING (1996), une chronique existentielle sur la jeunesse. Les années passent et il revient en équipe avec son frère Drew qui devient son producteur attitré, pour THE DRY SPELL (2005), portrait drolatique sur deux jours d'un jeune homme en quête désespérée de sexe que John Erick écrit, réalise et monte.
Changement de cap sur une idée de Drew pour THE POUGHKEEPSIE TAPES (2007). Ce récit horrifique dévoile le passé sanguinaire d'un tueur en série à travers la découverte de sa collection d'une centaine de vidéos amateur de torture.
Il continue dans le genre avec EN QUARANTAINE (2008), remake américain de la révélation espagnole REC de Jaume Balaguero & Paco Plaza (2007) où un immeuble de Los Angeles est en proie à un virus fatal qui transforme les êtres en zombies sanguinaires.
Puis vient DEVIL (2010, photo), premier opus de la collection horrifique « The Night Chronicles » lancée par M. Night Shyamalan, qui a également l'idée du scénario du film. Cinq personnes se retrouvent coincées dans un ascenseur à Philadelphie. Virant à la terreur, l'aventure leur révèle que l'un d'eux est le diable. Chris Messina incarne le sauveur et accompagne le film sur les marches du succès.
Egalement directeur de la photographie du court métrage vidéo ARRESTED SOUL de Ross Guidici (2002), John Erick Dowdle produit avec son frère le documentaire TRANSCENDENT MAN de Robert Barry Ptolemy (2009), et filme régulièrement sa femme l'actrice Stacy Chbosky.
